(Le millénaire du Moyen Âge est subdivisé en trois périodes : le haut Moyen Âge, du VI^e au X^e siecle, le Moyen Âge central ou classique, du XI^e siècle au début du XIV^e siècle, et le bas Moyen Âge, aux XIV^e et XV^e siècles.)
Malgré son rôle majeur dans l’histoire de la Bretagne, la Rennes médiévale fortifiée, capitale du duché, est mal connue du point de vue archéologique. Les fouilles se rapportant à l'étendue occupée pendant cette période sont pour l'instant peu nombreuses, notamment du fait de l'existence du secteur « sauvegardé » dans lequel peu de travaux nécessitant la réalisation de fouilles sont menés. Ce sont donc surtout les textes, comme les cartulaires des abbayes Saint-Georges et Saint-Melaine, rarement enrichis par des données de terrain, qui permettent d’entrevoir l'évolution de la ville.

L’existence de ces sources est à mettre en relation avec le rôle important des institutions religieuses. Rennes est en effet l'un des sept évêchés bretons. Comme dans de nombreuses villes médiévales, le clergé y est omniprésent.

Les cours sinueux de la Vilaine et de ses chenaux, avec les zones humides semi-marécageuses qui les entourent, ont longtemps cantonné le développement urbain à la rive nord du fleuve. 
Toutefois à partir du XI^e siècle, des faubourgs dépendant d'églises paroissiales se développent hors les murs, le long des axes routiers menant à la ville fortifiée. Les plus anciens connus sont Bourg l’Évêque, à l’ouest, ainsi que le quartier qui se développe, à l’est, entre les murs et l’abbaye Saint-Georges, où sont localisées les églises Saint-Pierre-du-Marché et Saint-Germain. Ce dernier finit par couvrir une surface trois fois supérieure à celle de la ville close. Au nord, le faubourg Saint-Aubin s’étend autour d’une église paroissiale du même nom, mentionnée dès le XII^e siècle. L'hôpital Sainte-Anne s’y installera en 1340, puis le Couvent des Jacobins, en 1368. 
D’autres faubourgs sont établis plus loin de la ville close, comme ceux, au nord, de Saint-Martin-des-Vignes et Saint-Laurent-des-Vignes, dont les noms rappellent qu’on produisait du vin à Rennes au Moyen Âge. Au sud est, non loin des moulins du même nom existait un faubourg Saint-Hélier. Aucun de ces derniers n’est connu par le biais de l’archéologie.
Petit à petit, les marécages de la rive gauche de la Vilaine, qui à l’époque servent de refuge en cas d'attaque, sont occupés de manière permanente. Une ville basse se forme alors, dans laquelle se développent de nombreuses activités artisanales liées à la présence de l’eau.
La plus ancienne représentation originale de Rennes connue figure dans la broderie de la Reine Mathilde, plus connue sous le nom de tapisserie de Bayeux. Cette monumentale pièce d’étoffe datant de la seconde moitié du XI^e siècle relate en images la conquête du trône d’Angleterre par le duc de Normandie, Guillaume le Conquérant (1027-1087). Un épisode raconte que les Anglais arrivèrent à Dol et que Conan II, duc de Bretagne, s’enfuit alors à Rennes. La ville y apparaît sous la forme d’une motte couronnée d’une enceinte équipée d’une tour. Le nom « Rednes », qui rappelle encore à cette époque le nom du peuple gaulois de l'Antiquité (les Riédons), est brodé de part et d’autre des remparts. Cette motte correspond à la motte comtale, à laquelle succèdera, au XII^e siècle, un château à six tours.

Le XIV^e siècle est marqué par les guerres de Succession de Bretagne (1341-1364). Rennes subit deux épisodes de siège successifs, au cours desquels elle est d’abord prise par les Anglais puis reprise par les Français.
Dès le milieu XV^e siècle, la zone urbanisée située au sud de la Vilaine est ceinturée par une enceinte mise en chantier en 1449. Elle prend le nom de Nouvelle Ville. Une déviation partielle du cours de la Vilaine en constitue le fossé, contribuant à assainir le secteur ainsi délimité. Certaines des activités artisanales qui s'y étaient développées (tanneurs, foulons, parcheminiers, teinturiers) sont alors repoussées hors les murs.